La 4ème saison débute avec la mère de Mulder échappant de peur à la mort et l'assassinat du mystérieux X. Le retour d'Alex Krycek et de l'huile noire extra-terrestre sont éclipsés par le cancer de Scully. Puis la réapparition tragique de Max Fenig conduit à la mort d'un agent du FBI. Et alors que ces évènements renforcent la conviction de Mulder qu'une conspiration grandit, une vérité effrayante divulguée à Scully le plonge dans une crise de confiance qui pourrait bien le conduire définitivement à sa perte...
Ex-profiler du FBI, Frank a décidé de quitter l'agence pour se consacrer à sa vie de père de famille, pour le plus grand bonheur de sa fille Jordan et de sa femme. Frank n'arrête pourtant pas tout à fait de travailler, puisqu'il intervient en tant que consultant pour un mystérieux groupe appelé Millennium, qui collabore avec la police et le FBI sur des affaires liées à l'apocalypse...
Un groupe de terroristes puissamment armé sème la destruction sur son passage dans tout le Nord-Est des Etats-Unis. Quand les malfaiteurs abattent un agent de police du New Jersey, le détective Garrett, ami de la victime, et l'agent Valentino du FBI, sont chargés de démanteler cette organisation terroriste.
Au début de la troisième saison, Mulder disparait et est laissé pour mort... Scully a pourtant une vision de lui encore vivant. Lorsqu'enfin ils finissent par se retrouver, chacun d'eux est confronté à la perte d'un être cher. Ces tragédies communes renforcent leurs liens. Cette nouvelle force va leur donner le courage de combattre de vieux ennemis et de remettre en question leurs certitudes...
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