En plein milieu de la nuit, une employée du FBI est enlevée chez elle... Guidés par un ancien prêtre pédophile aux étranges visions, les agents Whitney et Drummy enquêtent. Très vite, leur investigation s'enlise : les indices sont minces et le temps presse. L'agence gouvernementale décide alors de refaire appel à Mulder et Scully. Leur expérience sur ce genre d'affaires sensibles pourrait s'avérer capitale. Mais des années ont passé depuis la fermeture du service des affaires non-résolues. Scully est redevenue médecin et Mulder, en disgrâce auprès du FBI, est introuvable...
Le FBI est en état d'alerte quand une jeune femme se fait kidnapper. La nuit précédente, l'agent Mulder est retrouvé agonisant dans un champs d'Helena, Montana. A la recherche d'indices expliquant la disparition de Mulder, Scully, Doggett et Skinner sont conduits à un homme capable de sauver les victimes de rapt. Bien que sa déclaration semble incroyable, des preuves médicales amènent Scully à craindre que les victimes de kidnapping se transforme de façon étrange.
Lorsque l'agent Mulder et l'enregistrement vidéo des évènements survenus la nuit de la naissance du bébé de Scully disparaissent, l'agent Doggett et l'agent Reyes se retrouvent seuls dans leur enquête sur le Directeur Kersh. Même Scully refuse d'y prendre part. Mais quand son bébé commence à se comporter de façon étrange, Scully contacte Doggett. Celui-ci tient alors à lui faire rencontrer une femme qui prétend être le produit d'un projet gouvernemental appelé 'Supers soldats', projet qui est sur le point d'être appliqué à la population par l'introduction d'un composé chimique de mutation dans la réserve d'eau de la ville...
Un nouveau vaisseau spatial extraterrestre a été retrouvé, ainsi que de nouvelles victimes. L'agent Scully enquête alors et découvre que son bébé est encore plus 'spécial' que ce qu'elle avait imaginé...
Fox Mulder a été semble t-il kidnappé par des aliens à la fin de la saison précédente. Mais le bureau des affaires non classés reste ouvert. Dana Scully, désormais enceinte, trouve un nouvel partenaire de choc : l'agent John Doggett. Réussiront-ils à retrouver les traces de Mulder ?
La 4ème saison débute avec la mère de Mulder échappant de peur à la mort et l'assassinat du mystérieux X. Le retour d'Alex Krycek et de l'huile noire extra-terrestre sont éclipsés par le cancer de Scully. Puis la réapparition tragique de Max Fenig conduit à la mort d'un agent du FBI. Et alors que ces évènements renforcent la conviction de Mulder qu'une conspiration grandit, une vérité effrayante divulguée à Scully le plonge dans une crise de confiance qui pourrait bien le conduire définitivement à sa perte...
Au début de la troisième saison, Mulder disparait et est laissé pour mort... Scully a pourtant une vision de lui encore vivant. Lorsqu'enfin ils finissent par se retrouver, chacun d'eux est confronté à la perte d'un être cher. Ces tragédies communes renforcent leurs liens. Cette nouvelle force va leur donner le courage de combattre de vieux ennemis et de remettre en question leurs certitudes...
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